1865. aastal asutatud Vanemuise Seltsi uue juugendstiilis teatrimaja arhitekt oli soomlane A. Lindgren. Kuna krunt oli väike ja pikliku kujuga, tehti teatri peasissekäik Aia tänava poole. Hiljem rajati teatrimaja külgfassaadi ette iluaed.
1906. aasta, mil Vanemuine alustas tööd oma uues hoones, märgib kutselise teatri sündi Eestis. Teatri esimene direktor ja lavastaja oli Saksamaal teatrialase koolituse saanud Karl Menning. Ta moodustas uue teatritrupi, õpetades välja esimese põlvkonna kutselisi näitlejaid. Mängiti nii klassikalisi kui ka eesti algupäraseid näidendeid, hakati lavastama oopereid. Lisaks andsid publikule kontserte teatrisolistid, -koor ja -orkester.